{"id":13378,"date":"2024-03-21T11:14:32","date_gmt":"2024-03-21T17:14:32","guid":{"rendered":"https:\/\/cienciauanl.uanl.mx\/?p=13378"},"modified":"2024-05-02T08:43:20","modified_gmt":"2024-05-02T14:43:20","slug":"avispas-agalladoras-y-sus-parasitoides-asociados-en-el-estado-area-metropolitana-de-nuevo-leon-mexico","status":"publish","type":"post","link":"https:\/\/cienciauanl.uanl.mx\/?p=13378","title":{"rendered":"Avispas agalladoras y sus parasitoides asociados en el estado de Nuevo Le\u00f3n, M\u00e9xico"},"content":{"rendered":"
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Cinthia A. Garci\u0301a-Guzma\u0301n*,
\nMayra A. Go\u0301mez-Govea* ORCID: 0000-0001-5871-0142<\/span>,\u00a0<\/span>
\nAdriana Elizabeth Flores* ORCID: 0000-0001-8554-8865,<\/span>
\nIra\u0301m Pablo Rodri\u0301guez-Sa\u0301nchez*<\/span> ORCID: 0000-0002-5988-4168<\/span>,\u00a0<\/span>
\nMari\u0301a de Lourdes Rami\u0301rez-Ahuja*<\/span> ORCID: 0000-0002-4886-6386<\/span>\u00a0<\/span><\/p>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n

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CIENCIA UANL \/ AN\u0303O 27, No.125, mayo-junio 2024<\/p>\n

DOI: https:\/\/doi.org\/10.29105\/cienciauanl27.125-3<\/a><\/p>\n

Descargar PDF<\/a><\/p>\n

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Las avispas inductoras de agallas pertenecen a la familia Cynipidae;\u00a0en Me\u0301xico se han reportado 205\u00a0especies y se ha observado su asociacio\u0301n a ma\u0301s de 30 variedades de encinos (Fagaceae: Quercus<\/em>). Estos cini\u0301pidos y sus parasitoides son muy diversos e incluso se indica que podri\u0301an existir aproximadamente 132,000 tipos (Espirito-Santo y Fernandes,\u00a02007; Marti\u0301nez-Romero et al<\/em>., 2022).<\/p>\n

Las agallas o cecidias son estructuras anormales en tejidos de las plantas que se forman ante la reaccio\u0301n de un organismo inductor (Meyer, 1987). Esto se ha reportado en hojas, tallos, yemas y frutos, asi\u0301 como en rai\u0301ces y estolones, con estructuras como nectarios extraflorales, revestimientos de pelos, espinas y resinas adhesivas (Price et al<\/em>., 1987; Stone et al<\/em>.,\u00a02002). El tiempo de vida de una cecidia es muy variable, pero en robles se ha mencionado que pueden tener ciclos\u00a0de dos a tres an\u0303os (Hanson, 2011).<\/p>\n

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En Norteame\u0301rica, ma\u0301s de 80% de las avispas de la familia Cynipidae utilizan encinos como principales hospederos y muchas de ellas muestran alta especificidad a unas cuantas especies.<\/p>\n

Hasta el momento se han reportado ma\u0301s de 184 variedades de\u00a0cini\u0301pidos asociados a ma\u0301s de 30\u00a0tipos de encinos (Pujade-Villar et\u00a0al<\/em>., 2009; Pujade-Villar y Ferrer-Suay,\u00a02015; Lobato-Vila y Pujade-Villar, 2018). Se ha demostrado que e\u0301stas ocasionan la muerte de un gran porcentaje de a\u0301rboles de encinos por generar agallas en los diferentes tejidos, provocando problemas con el desarrollo y la disminucio\u0301n de flujo de nutrientes. En Nuevo Leo\u0301n se han reportado A. quercuslanigera<\/em>, Andricus sphaericus<\/em> y Disholcaspis pulla<\/em> (Marti\u0301nez-Romero et al<\/em>., 2022); sin embargo, no se conocen parasitoides asociados, por lo que el objetivo de este trabajo fue determinar las especies de agalladoras y sus parasitoides en cinco municipios del estado.<\/p>\n

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MATERIAL Y ME\u0301TODOS
\nMaterial biolo\u0301gico<\/h4>\n
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Las cecidias de los encinos fueron colectadas durante 2018-2021 en un muestreo aleatorio en los municipios de Apodaca, Escobedo, Monterrey, San Nicola\u0301s de los Garza y San Pedro Garza Garci\u0301a en Nuevo Leo\u0301n. Se colectaron 60 hojas de cada a\u0301rbol afectado. El material fue depositado en botes de pla\u0301stico. Las muestras fueron trasladadas al Laboratorio de Fisiologi\u0301a Molecular y Estructural ubicado en Ciudad Universitaria en el municipio de San Nicola\u0301s de los Garza.<\/p>\n

Las hojas con protuberancias se mantuvieron en observacio\u0301n hasta la emergencia de las avispas parasitoides, una vez emergidas se colocaron en etanol a 96% para su identificacio\u0301n morfolo\u0301gica. Se utilizaron las claves taxono\u0301micas de Pujade-Villar et al<\/em>. (2016) y Zhang et al<\/em>. (2021) en la identificacio\u0301n de los cini\u0301pidos y las claves de Nieves-Aldrey (1984), Pujade-Villar (1989) y Go\u0301mez et al<\/em>. (2006) con los parasitoides; adicionalmente se comparo\u0301 el material con ejemplares depositados en la Coleccio\u0301n de Insectos Bene\u0301ficos Entomo\u0301fagos (FCB-AUNL). Se tomaron fotografi\u0301as de los ejemplares con una ca\u0301mara Nikon D100 y se utilizo\u0301 el programa CZM Combine para agrupar las ima\u0301genes.<\/p>\n

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RESULTADOS<\/h4>\n
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Se examinaron en total 2,156 agallas, se encontraron dos tipos de e\u0301stas (figura 1A y 1C) y dos grupos de avispas agalladoras: Andricus quercuslanigera<\/em> (figura 1B) (estuvo presente en todos los municipios muestreados) y Belonocnema treatae<\/em> (figura 1D) (se encontro\u0301 en los municipios de San Nicola\u0301s y Monterrey). No se encontraron parasitoides relacionados a B. treatae<\/em>; sin embargo, para A. quercuslanigera<\/em> se encontraron las familias Eurytomidae (Sycophila querlacinae, Eurytoma <\/em>sp.), Eulophidae (Baryscapus fumipennis<\/em>), Eupelmidae (Eupelmus<\/em> sp.), Ormyridae (Ormyrus venustus<\/em>) y Torymidae (figura 2). Todos los ejemplares fueron depositados en la Coleccio\u0301n de Insectos Bene\u0301ficos Entomo\u0301fagos de la Facultad de Ciencias Biolo\u0301gicas, UANL (CIBE 18-031-CIBE 18-035; CIBE 19-008-CIBE 19-010).<\/p>\n

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DISCUSIO\u0301N<\/h4>\n
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En este trabajo se determinaron las variedades de avispas agalladoras y sus parasitoides en algunos municipios del estado de Nuevo Leo\u0301n. El incremento de cecidias foliares en encinos ha captado la atencio\u0301n de varios grupos de investigacio\u0301n quienes se han enfocado en analizar las interacciones biolo\u0301gicas involucradas en este proceso. Esto es importante debido a que, en estudios realizados en algunas regiones de Me\u0301xico, donde hay mayor abundancia de encinos, se han encontrado agallas foliares relacionadas a la familia Cynipidae, las cuales esta\u0301n causando la muerte de estos a\u0301rboles (Pujade-Villar et al<\/em>., 2016).<\/p>\n

Andricus quercuslanigera<\/em> forma estructuras algodonosas de color blanco (figura 1A), la tonalidad cambia conforme envejecen de color amarillento a tonalidades marrones. A. quercuslanigera<\/em> ha sido previamente reportado en estados como Chihuahua, Nuevo Leo\u0301n y Tamaulipas, se cree que se introdujo a Me\u0301xico junto con su hospedero proveniente de Estados Unidos (Pujade-Villar et al<\/em>., 2016). A. quercuslanigera<\/em> se ha relacionado con parasitoides de los ge\u0301neros Eurytoma, Ormyrus, Synergus<\/em> y Torymus<\/em> (Serrano-Mun\u0303oz et al.<\/em>, 2016). En cuanto a los resultados de la presente investigacio\u0301n, se encontro\u0301 que Sycophila querlacinae<\/em>, Eurytoma<\/em> sp., Baryscapus fumipennis<\/em>, Eupelmus<\/em> sp. y Ormyrus venustus<\/em> esta\u0301n relacionados con ella.<\/p>\n

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Belonocnema treatae<\/em> se ha reportado con una generacio\u0301n sexual y asexual, las cuales se alternan para completar un solo ciclo de vida bivoltino. B. treatae<\/em> se ha reportado desde Texas hasta Florida (Zhang et al<\/em>., 2021). En este trabajo so\u0301lo se encontro\u0301 la generacio\u0301n asexual conformada por hembras, ya que no se localizo\u0301 al macho. Los parasitoides asociados a dicha especie son: Galeopsomyia nigrocyanea, Brasema<\/em> sp., Eupelmus cushmani, Sycophila texana, Sycophila varians, Sycophila dorsalis,\u00a0Ormyrus labotus, Anisopteromalus<\/em> sp., Torymus tubicola, Torymus fullawayi y Allorhogas<\/em> sp. (Forbes et al.<\/em>, 2016). A diferencia de lo registrado en este estudio, no se encontraron avispas parasitoides asociados a B. treatae<\/em>, es probable que sea nueva su insercio\u0301n en el estado, por lo que au\u0301n no tiene enemigos naturales, como sucedio\u0301 con A. quercuslanigera<\/em> y su introduccio\u0301n en Chihuahua, su abundancia se debio\u0301 a que era exo\u0301tica, sin enemigos naturales, por lo que su poblacio\u0301n se disparo\u0301 de forma exponencial en poco\u00a0tiempo (Pujade-Villar et al<\/em>., 2016).<\/p>\n

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A pesar del gran nu\u0301mero de protuberancias que se detectaron, provocadas por A. quercuslanigera<\/em>, no existe evidencia bibliogra\u0301fica de que ocasione un problema en el encino, adema\u0301s del este\u0301tico. En cuanto a B. treatae,<\/em> su registro para Me\u0301xico es nuevo, por lo que no se sabe con certeza si a futuro pueda ocasionar algu\u0301n tipo de dan\u0303o; sin embargo, es necesario dar seguimiento a la evolucio\u0301n de ambas especies y verificar estos aspectos en Nuevo Leo\u0301n.<\/p>\n

Es importante mencionar que el nu\u0301mero final de agalladoras, asi\u0301 como de avispas parasitoides, puede incrementarse debido a factores como ciclo de vida y periodo de desarrollo, donde se pudieron hacer las colectas de agallas sin ejemplares.<\/p>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n

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CONCLUSIO\u0301N<\/h4>\n
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Este estudio contribuye al conocimiento de las avispas agalladoras y sus parasitoides en Nuevo Leo\u0301n, ya que expone registros recientes de especies en el estado. Andricus quercuslanigera<\/em> se encontro\u0301 presente en todos los municipios muestreados al igual que sus parasitoides Torymidae, Eurytoma<\/em> sp, Eupelmus<\/em> sp, B. fumipennis<\/em>, O. venustrus<\/em> y S. querlacinae<\/em>, siendo\u00a0los u\u0301ltimos tres nuevos para Me\u0301xico, al igual que B. treatae<\/em>.<\/p>\n

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* Universidad Auto\u0301noma de Nuevo Leo\u0301n, San Nicola\u0301s de los Garza, Me\u0301xico.
\nContacto: abigailgarcia117@yahoo.com, mayragee@gmail.com, adriana.floressr@uanl.edu.mx, iramrodriguez@ gmail.com, lulu.ahuja@hotmail.com<\/p>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n

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REFERENCIAS<\/h4>\n
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Forbes, A.A., Hall, M.C., Lund, J., et al<\/em>. (2016). Parasitoids, hyperparasitoids, and inquilines associated with the sexual and asexual 63 generations of the gall former, Belonocnema treatae (Hymenoptera: Cynipidae), Annals of the Entomological Society of America<\/em>, 109, 49-63.<\/p>\n

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Go\u0301mez, J.F., Nieves, M.H., Torres, A.G., Askew, et al<\/em>. (2006). Los Chalcidoidea (Hyme- noptera) asociados con agallas de cini\u0301pidos (Hymenoptera, Cynipidae) en la Comunidad\u00a0de Madrid, Graellsia<\/em>, 62, 293-331.<\/p>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n

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Hanson, P.E., y Heydon, S.L. (2006). Familia Pteromalidae. Introduccio\u0301n a los Hymenopte- ra de la Regio\u0301n Neotropical, en Hayward, A., y G. N. Stone. (2005). Oak gall wasp communities: Evolution and ecology, Basic Appl. Ecol<\/em>., 6, 435-443.<\/p>\n

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Pujade-Villar, J., Equihua-Marti\u0301nez, A., Estrada-Venegas, E.G., et al<\/em>. (2009). Estado del conocimiento de los Cynipini (Hymenoptera: Cynipidae) en Me\u0301xico: perspectivas de estudio, Neotropical Entomology<\/em>, 38, 809-821.<\/p>\n

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Pujade-Villar, J., y M. Ferrer-Suay. (2015). Adjudicacio\u0301n gene\u0301rica de especies mexicanas de ubicacio\u0301n dudosa descritas por Kinsey, comentarios sobre la fauna mexicana (Hyme- noptera: Cynipidae: Cynipini). Butll. Inst. Catalana Hist. Nat.<\/em>, 79, 7-14.<\/p>\n

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Pujade-Villar, J. (1989). Primeros datos sobre los eupe\u0301lmidos asociados a agallas en Catalun\u0303a (Hym., Chalcidoidea, Eupelmidae) con la descripcio\u0301n del macho de Macroneura seculata<\/em> (Ferrie\u0300re, 1954), Orsis: Organismes i Sistemes<\/em>, 151-160.<\/p>\n

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Pujade-Villar, J., Jime\u0301nez-Quiroz, E., Trejo-Rami\u0301rez, O., et al<\/em>. (2016). Una especie de avispa galli\u0301cola introducida en el estado de Chihuahua procedente de Estados Unidos: Andricus quercuslanigera<\/em> (Ashmead, 1881) (Hymenoptera: Cynipidae), Entomologi\u0301a Mexicana, 3, 602-608.<\/p>\n

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Serrano-Mun\u0303oz, M., Villegas-Guzma\u0301n, G.A., Callejas-Chavero, A., et al<\/em>. (2016). Himeno\u0301pteros asociados a las agallas de Andricus quer<\/em>cuslanigera<\/em> (Hymenoptera: Cynipidae, Chalcidoidea) de Sierra de Guadalupe, estado de Me\u0301xico, Entomologi\u0301a Mexicana<\/em>, 3, 177-182.<\/span><\/p>\n

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Stone, G.N., K. Schonrogge, R.J. Atkinson, et al<\/em>. (2002). The population biology of oak gall wasps (Hymenoptera: Cynipidae), Annu. Rev. Entomol<\/em>., 47, 633-668.<\/p>\n

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Zhang, Y.M., Egan, S.P., Driscoe, A.L., et al<\/em>. (2021). One hundred and sixty years of taxonomic confusion resolved: Belonocnema (Hymenoptera: Cynipidae: Cynipini) gall wasps associated with live oaks in the USA, Zoological Journal of the Linnean Society<\/em>, 193, 1234-1255.<\/p>\n

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Recibido: 04\/08\/2022 <\/strong>
\nAceptado: 01\/09\/2023<\/strong><\/p>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n<\/div>\n

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